市ゆかりの猪熊弦一郎画伯の全面的協力で開館した当美術館の建築は、猪熊画伯と建築家の谷口吉生氏の共同作業（展示品と展示空間の関係、家具・備品選びからサインデザインなど）で進められた。

美術館は丸亀駅に向かって口を広げたように建ち、正面には猪熊画伯の壁画と巨大なオブジェが設置されている。
１階には３層吹き抜けのエントランスホール、２階には猪熊画伯の作品の常設展示室、３階には企画展示室があり、その一部には自然光が採り入れられている。
こうした展示室の他に美術図書室、造形スタジオ、ミュージアムホール、屋外彫刻展示場やカフェレストがある。

当美術館は個人名を冠しているが、新しい芸術を紹介する美術館でもある。美術館に寄贈された約２万点の猪熊画伯の作品群と、70年の画業を送った画家の生き方を通して、20世紀美術史の流れを読み取れる。

美術館の主な仕事は、猪熊画伯の作品と遺品の整理、猪熊画伯の作品や国内外の優れた作家の作品の企画展、画伯の画業を紹介する常設展と教育普及活動である。

このうち教育普及活動の核は、小中学生を対象に無料で毎月行うワークショップである。「こどもたちの未知の才能を引き出す手助けをして欲しい」猪熊画伯の言葉である。
一般の人を対象としたオープンワークショップも開講している。

また、各展覧会を分かりやすく解説するワークシートを鑑賞者に配付している。現代美術は「わからない」と敬遠されがちだが、人々がこの場所で憩い、心を豊かにできる、美術館でありたいと願っている。